Está ampliamente aceptado que la arquitectura de las fibras miocárdicas desempeña un papel crucial en muchos aspectos funcionales del corazón, como la propagación eléctrica1,2 o la contracción ventricular3,4. También está aceptado que el miocardio, al igual que sus fibras, puede sufrir alteraciones de su arquitectura en muchas enfermedades cardiacas5,6 que dé lugar a una función cardiaca ineficiente. Sin embargo, falta consenso respecto a la distribución exacta de las fibras miocárdicas y su disposición espacial que constituye la estructura miocárdica macroscópica (ventrículos izquierdo y derecho). Un conocimiento más preciso de la arquitectura cardiaca7 y su relación con la función ventricular8 sería beneficioso para actividades clínicas como la planificación de la cirugía de remodelado ventricular o la terapia de resincronización cardiaca9,10.

Se han propuesto hasta siete modelos conceptuales11 al intentar describir con detalle la arquitectura del corazón basándose en métodos de disección o histológicos. Dos de los enfoques más controvertidos son el modelo de malla cardiaca propuesto por Anderson et al12,13 y la banda miocárdica ventricular helicoidal (BMVH) propuesta por Torrent-Guasp14 y Torrent-Guasp et al15. El modelo de malla cardiaca propone que los miocitos están dispuestos de manera longitudinal y radial, con angulaciones que varían con la profundidad miocárdica, y relaciona esta distribución arquitectónica con su consecuencia funcional16. Por otro lado, el modelo BMVH afirma que el miocardio ventricular tiene una disposición anatómica helicoidal y continua de las fibras miocárdicas, arquitectura que se relaciona con la bien conocida mecánica de torsión ventricular17.

El problema en el estudio de los modelos ventriculares radica en que, a diferencia de lo que ocurre en el músculo esquelético, el tejido miocárdico forma un enmallado aparentemente discontinuo de miocitos con ramificaciones18. Esta estructura en malla es propensa a dificultar o incluso confundir la interpretación de los «tractos» que definen la disposición de las fibras miocárdicas. Algunos investigadores argumentan que la interpretación de estos «tractos» depende de la técnica de disección usada12.

En la última década, una nueva técnica de diagnóstico por la imagen, la resonancia magnética por tensor de difusión (DT-RM), ha permitido realizar una validación computacional de la estructura muscular del corazón. Esta técnica proporciona una medición discreta de la disposición tridimensional de los miocitos19 mediante la observación de la difusión anisotrópica local de las moléculas de agua en los tejidos biológicos20. La DT-RM se ha establecido como técnica de imagen de referencia para la medición de toda la arquitectura cardiaca, con una resolución aceptable (300×300×1.000μm) en comparación con el tamaño de los miocitos (50-100μm de longitud y 10-20μm de grosor). De hecho, la DT-RM proporciona una visión simplificada de la malla microscópica y resalta las vías de conexión preferentes de los miocitos, lo que da lugar al concepto de fibra miocárdica.

En este estudio se utilizaron técnicas avanzadas de gráficos de ordenador para obtener una descripción objetiva y detallada de la arquitectura de las fibras miocárdicas, tal como se ha descrito parcialmente en una comunicación previa21, y se presenta un abordaje tractográfico multirresolutivo para conseguir una descripción ajustada de la arquitectura miocárdica ventricular.

Las series de datos utilizadas en este estudio proceden de la base de datos pública de la Johns Hopkins University22. Dichas series se obtuvieron de 4 corazones caninos normales. Cada corazón se colocó en un recipiente acrílico lleno de Fomblin, un perfluoropoliéter (Ausimon; Thorofare, New Jersey, Estados Unidos). Fomblin tiene un efecto dieléctrico bajo y una señal de RM mínima, con lo que aumenta el contraste y elimina los artefactos de susceptibilidad no deseados próximos a los límites del corazón. El eje largo del corazón se alineó con el eje z del escáner. La adquisición de las imágenes se realizó con una espiral en fase de rodilla, de cuatro elementos, en un escáner GE CV/I RM de 1,5 T (GE Medical System; Wausheka, Wisconsin, Estados Unidos) utilizando un sistema de gradiente intensificado, con 40mT/m de amplitud de gradiente máximo y 150 T/m/s de frecuencia de cambio de voltaje (slew rate). Los corazones se colocaron en el centro de la espiral y se utilizó una secuencia de espín-eco rápida tridimensional para la adquisición de las imágenes de difusión con un mínimo de 16 direcciones de gradiente no colineales y un valor b máximo de 1.500 s/mm2. El tamaño de cada vóxel fue de alrededor de 312,5×312,5×800μm. La resolución derivada del relleno de cero en el espacio de Fourier nos permitió adaptar el tamaño de imagen original de 192×192 a 256×256. El conjunto de datos final se dispuso en matrices de aproximadamente 256×256×108 (según el corazón examinado) y contiene dos tipos de datos: datos de geometría/escalares y datos de tensor de difusión. Para los datos del tensor de difusión, cada vóxel de la matriz consistió en tres valores propios (eigenvalores) y tres vectores propios (eigenvectores). El tamaño de cada vóxel fue de alrededor de 312,5×312,5×800μm.

Las tractografías a escala completa presentadas en este estudio se han construido con 200 semillas. Estas semillas se eligieron aleatoriamente en toda la anatomía, excluyendo tan sólo una gama muy pequeña de puntos relacionados con los valores propios (eigenvalores) mínimos que es probable que sean un mal punto de partida para la reconstrucción. La estrategia para la elección de las semillas en las reconstrucciones de menor resolución en el espacio a escala consistió en escalar estos valores en proporción a la magnitud del escalado de reducción.

Tractografía multirresolución

La representación de una tractografía plenamente detallada ha sido la metodología moderna estándar utilizada para el examen del corazón. En este campo, los modelos tractográficos han alcanzado resultados interesantes, pero no han sido capaces de definir una descripción específica y ampliamente aceptada de la anatomía miocárdica.

Intuitivamente, cuando un observador intenta realizar un análisis macroscópico en el mundo real, puede apartarse unos metros del objeto del análisis y obtener una visión más contextualizada. Extrapolaremos esta conducta cotidiana para aplicarla a nuestro problema.

Para resolver esta cuestión en una representación gráfica de ordenador es habitual utilizar modelos multirresolución que intentan construir modelos diferentes de los mismos datos con diferentes niveles de detalle pero sin perder fidelidad. Esta técnica, que generalmente se aplica a los mapas de textura, se denomina mipmapping30, y se basa en la conocida representación de pirámide31. La técnica aplica un filtro gaussiano y luego una reducción exponencial a través de un submuestreo de la textura a escala completa. Las texturas reducidas son «resúmenes» de la textura original y se utilizan para representar esa textura a diferentes escalas. Estos «resúmenes» son estadísticamente completos, por lo que la suavización gaussiana mantiene la información contextual antes de aplicar la reducción de muestreo. El uso de estas imágenes desescaladas es frecuente también en otros campos como la visión por ordenador, en la que esta operación puede interpretarse como un cálculo en el espacio de escalas.

La técnica puede aplicarse al conjunto de datos de DT-RM para simplificar su complejidad. Con la reducción de escala en dos órdenes de magnitud respecto a la serie de datos original y aplicando nuestras líneas de flujo, se obtiene la tractografía simplificada que se muestra en la figura 4. En comparación con la tractografía a escala completa que se muestra en la figura 2, la simplificada mantiene las características geométricas de las fibras. En consecuencia, permite una identificación más fácil de las tendencias morfológicas generales.

Figura 4.

Tractografía simplificada, obtenida mediante reducción de la escala en dos órdenes de magnitud respecto al conjunto de datos original. Esta figura se muestra a todo color solo en la versión electrónica del artículo.

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Nuestro método de reconstrucción tractográfica simplificada (fig. 4) mantiene las principales características geométricas de las fibras, y ello permite una identificación más fácil de las tendencias generales. A su vez, esas tendencias muestran una estructura helicoidal continua manifiesta del miocardio ventricular. Intentamos comparar los resultados de la tractografía con la anatomía de BMVH descrita por Torrent-Guasp et al15.

El modelo de BMVH describe una disposición longitudinal de las fibras miocárdicas ventriculares, formando una única banda muscular funcional (fig. 5) que empieza a la altura de la arteria pulmonar y termina a nivel de la aorta. Este músculo envuelve el ventrículo izquierdo y parte del ventrículo derecho (segmentos derecho e izquierdo), conectando con una estructura helicoidal que se inicia en el anillo basal y va hacia el interior del ventrículo izquierdo hacia el vértice cardiaco y regresa para conectar con la aorta (segmentos descendente y ascendente), envolviendo toda la anatomía del corazón.

Figura 5.

Banda miocárdica ventricular. Presentación esquemática de la disección de la banda miocárdica ventricular. Ao: aorta; AP: arteria pulmonar; cpt: cuerda pulmonar-tricuspídea; fa: fibras aberrantes; fs: fibras septales derechas; fi: fibras intraseptales; SA: segmento ascendente; SD: segmento derecho; SDes: segmento descendente; SI: segmento izquierdo; td: trígono derecho; ti: trígono izquierdo.

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Tractografía a escala completa

Para comparar los resultados tractográficos con los del modelo de banda, se compararon paso a paso reconstrucciones tractográficas con los tractos de fibras miocárdicas mostrados en el modelo de caucho-silicona de Torrent-Guasp de la BMVH32 (figs. 6–9).

Figura 6.

Comparación entre los tractos de resonancia magnética por tensor de difusión y un modelo de banda miocárdica ventricular helicoidal (A). Segmento derecho, que corresponde a la pared ventricular derecha (B).

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Figura 7.

Comparación entre los tractos de resonancia magnética por tensor de difusión y un modelo de banda miocárdica ventricular helicoidal (A). Segmento izquierdo, que corresponde al anillo basal del miocardio ventricular izquierdo (B).

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Figura 8.

Comparación entre los tractos de resonancia magnética por tensor de difusión y un modelo de banda miocárdica ventricular helicoidal (A). Segmento descendente, que corresponde a la pared interna del miocardio ventricular izquierdo (B).

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Figura 9.

Comparación entre los tractos de resonancia magnética por tensor de difusión y un modelo de banda miocárdica ventricular helicoidal (A). Segmento ascendente, que corresponde a la pared externa del miocardio ventricular izquierdo (B).

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Segmento derecho

Se observa un patrón claro en el que los tractos reconstruidos en el epicardio están orientados hacia el anillo basal. Estos tractos forman un bucle en el anillo basal hacia el endocardio describiendo lo que parece un pliegue simple (fig. 6). Al seguir el trayecto por las líneas de flujo inferiores, estas líneas tienen una organización más horizontal, pero conservan una leve pendiente. Se puede observar que las líneas describen trayectorias envolventes alrededor del ventrículo izquierdo y que conectan con nuevos pliegues en el anillo basal (fig. 7).

Segmento izquierdo

El patrón previo se reproduce a lo largo del segmento izquierdo. Al final de este segmento, se observa que el pliegue mencionado termina en el punto donde las líneas de flujo entran en el endocardio (fig. 7).

Segmento descendente

En la proyección anterior (fig. 8) podemos distinguir claramente una organización espiral descendente de la población de líneas de flujo del endocardio a través del tabique. Esta estructura continúa hacia el vértice cardiaco y la mayor parte de estas líneas de flujo continúan en el segmento derecho. Detrás de esta estructura endocárdica, se observa una estructura ascendente que se analiza en el apartado siguiente desde otro ángulo.

Segmento ascendente

El análisis de este segmento es más complejo debido a la imagen agrupada de varios cruces de poblaciones de miocitos. Con un número de líneas de flujo inferior al de las capturas previas, en la figura 9 se muestran tres poblaciones en las que en esta zona las líneas de flujo procedentes del vértice cardiaco inician un ascenso apreciable (con una coloración de las líneas de flujo que va del verde al rojo [ver colores en la versión electrónica], lo cual indica aumento de la pendiente) debajo de las otras dos poblaciones que son el inicio del segmento derecho en su conexión con la arteria pulmonar.

Tractografía simplificada

Aunque nuestros modelos simplificados aportan una interpretación más fácil de las tendencias generales, continúan siendo demasiado complejos para resumir estructuras complejas como la BMVH de Torrent-Guasp.

Para simplificar la estructura básica de la orientación espacial de las fibras miocárdicas, se exploró la geometría del corazón mediante el examen de los trayectos largos que pueden corresponder a regiones conectadas en la tractografía de DT-RM. El objetivo de este proceso es proporcionar una reconstrucción completa que permita la interpretación a primera vista por cualquier posible observador.

Tomando manualmente semillas a nivel basal, obtuvimos trayectos continuos que conectan ambos ventrículos y envuelven todo el miocardio. En la figura 10, se muestran cuatro tractos de modelos simplificados reconstruidos a partir de semillas tomadas manualmente situadas basales y cerca de la arteria pulmonar. Se observa que los tractos definen una estructura helicoidal coherente para el conjunto de la muestra y cada muestra canina.

Figura 10.

Tractografías ventriculares simplificadas. Ejemplo de tractos reconstruidos con la obtención manual de semillas (elegidas siempre cerca de la arteria pulmonar) en tractografías simplificadas. Esta figura se muestra a todo color solo en la versión electrónica del artículo.

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El uso de visualizaciones con tractos únicos modifica la forma en que se puede visualizar esta estructura. Se compararon estos tractos con la BMVH propuesta (fig. 11). Hay una clara semejanza entre el modelo esquemático de BMVH (fig. 11, izquierda) y los trayectos reconstruidos (fig. 11, derecha). En ambos modelos, los segmentos principales (indicados con las letras A–G) de la arquitectura helicoidal se identifican claramente.

Figura 11.

Comparación entre el esquema de banda miocárdica ventricular helicoidal y una tractografía ventricular simplificada. El modelo de banda miocárdica ventricular helicoidal de Torrent-Guasp (izquierda) en comparación con un tracto reconstruido (derecha) a partir de una sola semilla obtenida manualmente en el volumen de las imágenes de resonancia magnética por tensor de difusión con los puntos clave de referencia para la comparación con el modelo.

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Se presenta una interpretación objetiva de la arquitectura miocárdica a partir de las descripciones automatizadas de la DT-RM. Los resultados muestran la existencia de una conectividad inequívoca entre las fibras ventriculares, dispuestas de manera continua en una doble helicoide que conforma ambos ventrículos, arquitectura que reafirma la BMVH descrita por Torrent-Guasp en sus disecciones anatómicas. La representación gráfica de los resultados muestra unos tractos independientes, generados de forma automática, que conectan las fibras miocárdicas de manera continua a lo largo de toda la malla, con inicio en la arteria pulmonar y final en la aorta.

La técnica de DT-RM proporciona una información fiel y detallada del tejido miocárdico. Sin embargo, la interpretación de estos datos para validar la arquitectura cardiaca es indirecta. Las técnicas existentes reconstruyen la anatomía miocárdica ventricular completa utilizando puntos de referencia visuales. Desde que se propuso y se utilizó por primera vez la tractografía para el estudio de la estructura cardiaca23,33, esta técnica ha sido la más comúnmente utilizada para obtener información de la DT-RM. Se han explorado también otras técnicas, como las descritas por Frindel et al25, basadas en la optimización de modelos gráficos, que es prometedora para futuros desarrollos.

Hay muchos factores que se debe tener en cuenta para obtener reconstrucciones e interpretaciones ampliamente aceptables. En consecuencia, la mayoría de los enfoques existentes23–26,34,35 no aportan evidencia suficiente y ampliamente aceptada por toda la comunidad científica para respaldar o refutar determinado modelo de arquitectura. En lo único que hay acuerdo es en la existencia de una estructura en capas del miocardio a través de representaciones tractográficas y mejoras de la visualización mediante codificación con colores. De entre estos trabajos, resaltamos el de Helm et al26, puesto que, dado su nivel de detalle, se ha comentado ampliamente en la literatura, con interpretaciones opuestas. Este desacuerdo es consecuencia directa de una reconstrucción parcial de la anatomía de las fibras cardiacas.

Para resolver tales discrepancias, se utilizaron todos los datos de DT-RM sin segmentación, para evitar la instrumentalización del estudio, y demostramos que es posible reconstruir todo el miocardio, incluidas algunas estructuras complejas como el bucle basal, que lamentablemente queda oculto o se malinterpreta en otros estudios. También fue necesario definir un método que garantizara un uso correcto de las técnicas de líneas de flujo a las peculiaridades de los campos vectoriales de la DT-RM.

La validación de la corrección de las estructuras locales no basta para ampliar la interpretación a una vista general. Para abordar interpretaciones de nivel superior de la organización arquitectónica del corazón, se buscaron también representaciones de nivel más alto que facilitaran su interpretación y su validación. Hemos desarrollado un método de multirresolución para la tractografía que usa reducción del muestreo de los volúmenes de DT-RM para mostrar las características generales de la estructura del corazón. Este trabajo incluye también técnicas para colorear aplicadas a nuestra solución para facilitar la interpretación de los modelos tractográficos tridimensionales.

Para los estudios que requieren un análisis Q-ball, es imprescindible el uso de no menos de 60 direcciones por vóxel. Sin embargo, los tensores de las técnicas de imagen de tensor de difusión (DTI) solo aportan una descripción del promedio de la difusión del agua, por lo que un número elevado de direcciones de difusión no mejora de manera significativa su calidad. En consecuencia, los estudios cardiacos de DTI existentes (como los datos de la Johns Hopkins University ampliamente utilizados36) para el análisis de DTI suelen limitar los valores entre 12 y 32 direcciones37 para alcanzar un compromiso adecuado entre tiempo de adquisición y calidad. Además, un estudio reciente ha indicado que el vector propio (eigenvector) primario de la DTI se mantiene sin variar dentro de una gran diversidad de parámetros del dispositivo de adquisición y, en particular, para un número bajo de direcciones de difusión38. Nuestra propia investigación indica que la preparación del corazón y la resolución espacial del volumen, en realidad, son de los factores con mayor influencia en la calidad de la DTI. El campo de visión de adquisición debe ajustarse cuidadosamente para que encaje exactamente en el volumen miocárdico, que debe estar en suspensión dentro de un recipiente para evitar distorsiones de la difusión cerca de los límites del miocardio.

Actualmente estamos adquiriendo nuestro propio conjunto de datos en corazones de cerdo mediante un equipo de RM Philips de 3 T con 32 gradientes, con una resolución de volumen de 1,38×1,38×1,5μm (144×144×60vóxeles) que abarca una región de interés de 70×70píxeles, correspondiente a una sección del eje corto ventricular. En la figura 12 (ver colores en la versión electrónica) se muestra una reconstrucción tractográfica con resolución completa de las fibras musculares, obtenida con nuestro programa informático. Los colores indican el signo de componente z de las fibras (rojo para positivo y verde para negativo) y, por lo tanto, su orientación. El bucle de fibras de transición del epicardio al endocardio se observa claramente en el segmento lateral izquierdo de la base del ventrículo izquierdo. La calidad de los resultados obtenidos evidencia la elevada resolución de los estudios realizados mediante DT-RM.

Figura 12.

Reconstrucción de alta resolución de una resonancia magnética por tensor de difusión de un corazón de cerdo obtenida con un imán de 3T.

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El análisis objetivo de la arquitectura del miocardio con un método automático que incluye la totalidad del miocardio y usando varios niveles tridimensionales de complejidad revela una disposición helicoidal y continua de las fibras miocárdicas en ambos ventrículos, hecho que respalda las descripciones anatómicas de F. Torrent-Guasp.

Estudio parcialmente financiado por las ayudas TIN2009-13618 y TIN2012-33116.

Ninguno.